在《物语：乌丸》剧场版中那场激烈的对峙之后不久，八郎（神谷浩史 配音）再次出现，这次出现在大奥的内廷。继先前的事件之后，大奥正经历着一段动荡时期。出身显赫的大友牡丹（户松遥 配音）接替歌山成为新任总管，并开始推行严谨而平衡的领导风格。这种高压政策逐渐加剧了她与曾受天皇（入野未游 配音）宠幸的资深花魁富贵（日笠阳子 配音）之间的紧张关系，两人之间的裂痕也愈发深厚。在为天皇妻子雪子皇后（种崎敦美 配音）所生的皇子挑选监护人时，一场意外事件彻底颠覆了富贵的命运。她生下一个被认为“不吉利”的孩子，被大臣大友（堀内健雄 配音）视为威胁，成为一场马基雅维利式阴谋的目标。在父权制编织的权力之网中，利益冲突和掩盖真相的行动迅速失控。与此同时，怪事接连发生，有人自燃，瞬间化为灰烬。药贩怀疑有恶魔存在，于是展开调查。然而，他遭遇了一团神秘且不断变化着的物质……
